La variazione dei composti organici volatili nel muco del salmone atlantico è associata alla resistenza all'infezione da pidocchi del salmone

Rapporti scientifici volume 12, numero articolo: 4839 (2022) Citare questo articolo

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I pidocchi del salmone sono ectoparassiti che minacciano i salmonidi selvatici e d'allevamento. La selezione artificiale del salmone per la resistenza allo stadio infettivo dei pidocchi copepodidi si basa attualmente su prove di sfida in vivo su migliaia di salmoni all'anno. Abbiamo sfidato 5750 salmoni con pidocchi del salmone (Lepeophtheirus salmonis) provenienti da due distinti ceppi di salmone d'allevamento in due prove separate. Abbiamo scoperto che i composti organici volatili (COV), 1-penten-3-olo, 1-otten-3-olo e 6-metil-5-epten-2-one nel muco del salmone ospite dopo l'infezione da pidocchi del salmone, erano significativamente associato al numero di infezioni da pidocchi in un intervallo di temperature dell’acqua (5 °C, 10 °C, 17 °C). Alcuni COV (benzene, 1-otten-3-olo e 3,5,5-trimetil-2-esene) erano significativamente diversi tra linee selezionate in modo divergente per la resistenza ai pidocchi del salmone. In una valutazione combinata della popolazione, i COV selezionati variavano tra le famiglie nell'intervallo del 47-59%, indicando una componente genetica, ed erano positivamente correlati ai valori riproduttivi stimati del salmone ospite pari a 0,59-0,74. I fenotipi di COV delle mucose potrebbero integrare le attuali pratiche di allevamento e avere il potenziale per essere un indicatore più diretto ed etico della resistenza ai pidocchi del salmone, a condizione che possano essere misurati prima dell’infestazione da pidocchi.

Secondo i reperti fossili, i copepodi parassitano i pesci almeno negli ultimi 100 milioni di anni o più1. I pidocchi del salmone (Lepeophtheirus salmonis) non fanno eccezione, poiché la sottospecie atlantica dei pidocchi del salmone si è coevoluta per parassitare gli ospiti del salmone atlantico (Salmo salar) negli ultimi (2,5–11 Ma circa)2. La coevoluzione ospite-parassita è tipicamente un processo rapido e reciproco in cui ciascuna specie adatta le difese dell'altra, equivalendo essenzialmente a un gioco a somma zero (cioè l'ipotesi della Regina Rossa)3. Dall’intensificazione dell’allevamento del salmone atlantico nella seconda metà del XX secolo, i pidocchi del salmone sono diventati un problema irrisolvibile, con effetti devastanti sia sul salmone atlantico selvatico che su quello in cattività4. I trattamenti chimici sono stati seguiti da un rapido e successivo adattamento e resistenza dei pidocchi del salmone5,6,7,8, suggerendo che la ripetuta reintroduzione di salmoni naïve ad alte densità nelle gabbie marine può favorire in modo sproporzionato l'adattamento parassitario. Le strategie volte a impedire che il parassita si attacchi al salmone si sono rivelate le più promettenti in termini di rottura della corsa agli armamenti coevolutiva ospite-parassita6,8. Una questione fondamentale è se sia possibile ristabilire un equilibrio ospite-parassita stabile che garantisca una produzione sostenibile ed etica di salmone atlantico.

Precedenti ricerche si erano concentrate sul confronto e sul chiarimento delle grandi differenze nella resistenza post-attaccamento ai pidocchi del salmone tra le specie di salmone dell'Atlantico e del salmone del Pacifico appartenenti al genere Oncorhynchus9,10,11. È interessante notare che, negli studi di provocazione in vivo standardizzati, il numero iniziale di pidocchi del salmone attaccati è simile tra le specie di salmone dell'Atlantico e di salmone del Pacifico12. Tuttavia, il più resistente coho (O. kisutch) e il salmone rosa (O. gorbuscha) rigettano rapidamente i pidocchi pochi giorni dopo l'attaccamento13. Nel salmone coho, questo fenomeno è stato collegato a una rapida e pronunciata iperplasia epiteliale aspecifica e a risposte di infiltrazione cellulare che portano al rigetto del parassita pochi giorni dopo l'attacco14. Al contrario, il salmone rosa risponde con una risposta infiammatoria localizzata e un forte sequestro di ferro11 . Questi risultati hanno suscitato interesse per l'introgressione dei geni di resistenza delle specie di salmone del Pacifico nel salmone dell'Atlantico, ma questa tecnologia è nelle sue fasi formative e sono ancora necessarie informazioni genomiche chiave su questi percorsi15,16.

La selezione artificiale per la resistenza dell'ospite all'attaccamento da parte della fase larvale a vita libera (copepodidi) presenta un approccio forte in quanto riduce i tassi di incontro e inibisce il completamento del ciclo di vita parassitario6,15. In linea di principio, i pidocchi del salmone potrebbero controadattarsi ai metodi di selezione artificiale per la resistenza dell’ospite. Tuttavia, il controadattamento dei patogeni alla resistenza dell’ospite poligenico nei sistemi vegetali e zootecnici (compresi i salmonidi) è stato molto più lento del controadattamento ai trattamenti chimici8. Suggerendo che la selezione artificiale per la resistenza dell’ospite potrebbe essere un metodo efficace per stabilire un equilibrio ospite-parassita ad uno stato stazionario. Indipendentemente da ciò, l’identificazione genetica del salmone atlantico d’élite si basa su prove standardizzate di sfida ai parassiti in vivo su migliaia di pesci informatori (fratelli di candidati alla riproduzione) ogni generazione. I pesci informatori vengono contati manualmente per l'attaccamento del copepodite da osservatori addestrati post mortem, quindi non possono essere utilizzati direttamente per l'allevamento selettivo. Rispetto all'allevamento selettivo in cui i candidati all'allevamento hanno il proprio fenotipo, questo metodo indiretto di selezione su parenti informatori deceduti è meno efficiente, oltre alle gravi limitazioni logistiche ed etiche per sfidare i test. Nel frattempo, la base molecolare alla base della resistenza dell’ospite all’attaccamento dei parassiti rimane non descritta.